Sau đó, Đức Huy cùng Quang Hải được HLV Chu Đình Nghiêm đôn lên đội một CLB Hà Nội đá V.League từ năm 2016. Trong màu áo đội bóng thủ đô, Đức Huy đóng góp nhất định trong việc giành 4 chức vô địch V.League 2016, 2018, 2019 và 2022.
Đức Huy cũng từng giành huy chương bạc U23 châu Á 2018, vô địch AFF Cup 2018. Tuy nhiên, trong mùa giải 2022, anh sa sút phong độ, không cạnh tranh được vị trí tiền vệ trung tâm ở CLB Hà Nội với Đậu Văn Toàn hay Đỗ Hùng Dũng. Đến CLB Nam Định, Đức Huy sẽ được đá chính nhiều hơn và có cơ hội trở lại tuyển Việt Nam.